Introducción

El Staphylococcus aureus es el agente más frecuentemente identificado como causa de infecciones asociadas con el cuidado de la salud, particularmente S. aureus resistente a meticilina (SAMR) (1, 2). Estas cepas también se detectan en la comunidad en pacientes, principalmente jóvenes sin patologías previas, causan infecciones de piel y tejidos blandos y también casos de infecciones graves, como neumonía necrotizante y osteomielitis (3, 4, 5).

La resistencia en las cepas de SARM es conferida por la presencia del gen mecA que codifica por una segunda proteína con capacidad de unir penicilina, conocida como PBP2a (6). Estas cepas pueden adquirir, simultáneamente, genes de patogenicidad que las hacen desarrollar infecciones más agresivas (7). Además, son resistentes a múltiples antibióticos, lo que deja como alternativas terapéuticas el empleo de antibióticos de espectro más reducido como la vancomicina, teicoplanina y el linezolid (8).

Los portadores nasales de S. aureus se consideran como uno de los principales reservorios y responsables de la diseminación de infecciones estafilocócicas nosocomiales y de la comunidad (9, 10).

Este microorganismo coloniza, con frecuencia, la piel y membranas mucosas, sin causar infección en personas sanas, no invade la piel indemne, pero mínimas lesiones de la barrera cutánea-mucosa le permiten penetrar en los tejidos y causar una gran variedad de infecciones (10).

En la comunidad, algunos grupos de personas son más propensos a estar colonizados, como el personal sanitario (11, 12). Se ha observado que puede existir hasta un 50 % de portadores nasales en el personal médico de los hospitales (13).

La propagación de cepas SARM se produce, en gran medida, cuando los trabajadores de salud se convierten en portadores transitorios, al llevarlos en las manos y no aplicar las barreras de contención necesarias (11, 12, 13).

En este trabajo se determinó la prevalencia de las cepas de S. aureus en los trabajadores de las salas de cirugía, postoperatoria y de cuidados intermedios en un hospital de Segundo Nivel de la ciudad de Cali en 2013. Este hallazgo es importante de establecer porque el personal colonizado puede actuar como portador asintomático e infectar al paciente.

Es importante considerar si los aislamientos de S. aureus que colonizan al personal de salud son de origen comunitario o asociado con el cuidado de la salud, a fin de elaborar estrategias que impidan la diseminación descontrolada de los patógenos en el ambiente hospitalario.

Materiales y métodos

Se trató de un estudio descriptivo de corte transversal que fue evaluado y aprobado por el Comité de Ética y Bioética de la Facultad de Salud de la Universidad.

Este estudio incluyó un total de 30 individuos que estaban laborando en el hospital y cumplieron los criterios de inclusión y exclusión, entre los que se destaca no haber recibido tratamiento antibiótico en los últimos tres meses y no presentar enfermedades respiratorias o de piel.

El personal de salud estuvo constituido por 20 mujeres y 10 hombres, con un promedio de edad de 33 años (Ds = 12,247; min. = 21 años, máx. = 59 años), distribuidos de la siguiente forma: sala de cuidados intermedios (3 individuos), sala de cirugía (19 individuos), sala de posquirúrgicas (8 individuos).

Condiciones de cultivo

Las muestras se tomaron con hisopos de algodón estériles, mediante frotis de la mucosa nasal y de piel en cada participante, y se procesaron inmediatamente en el laboratorio de microbiología. Los aislamientos se manejaron por códigos, respetando de esta manera la confidencialidad.

Para el aislamiento de especies del género Staphylococcus, las muestras se sembraron en agar salino manitol rojo de fenol (Oxoid Ltd., Hampshire, United Kingdom) y se incubaron de 24 a 48 horas a 37°C. La identificación de S. aureus se efectúo por la fermentación del manitol en el agar selectivo (coloración amarilla del medio), la reacción positiva de la prueba de la coagulasa, y se corroboró con la observación en microscopio de cocos Gram positivos en racimos, a partir de un extendido directo con tinción de Gram. El S. aureus se diferenció del Staphylococcus coagulasa negativo con el empleo de la prueba de la Dnasa.

Prueba de sensibilidad a los antibióticos

La prueba de sensibilidad antimicrobiana se realizó en muestras apareadas, al emplear el método de difusión en agar con discos. Para llevar a cabo este ensayo, se inoculó una cantidad estandarizada (estándar 0,5 de Mc Farland) de S. aureus en un medio de agar Mueller-Hinton (Scharlau Chemie S.A.) y, posteriormente, se colocaron los sensidiscos: Penicilina (PEN, 10 U), oxacilina (OXA, 1 μg), cefoxitina (FOX, 30 μg), gentamicina (GEN, 10 μg), ciprofloxacina (CIP, 5 μg), eritromicina (eri, 15 μg), clindamicina (cli, 2 μg), trimetoprima/sulfametoxazol (SXT 1,25/23,75 μg), tetraciclina (TET, 30 μg), cloranfenicol (CHL, 30 μg) (Oxoid). Para verificar la acción de los sensidiscos, en el análisis de sensibilidad se empleó la cepa ATCC 25923 de S. aureus como control. Los aislamientos se clasificaron como sensibles, sensibilidad intermedia o resistentes, de acuerdo con las recomendaciones del Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI) (14).

La presencia de asilamientos SARM se realizó de acuerdo con los resultados obtenidos en la evaluación a los antibióticos oxacilina y cefoxitina, y mediante la detección del gen mecA (15).

Análisis moleculares de aislamientos

El ADN de las cepas referencia y de los aislamientos bacterianos se extrajo al emplear el protocolo modificado de Cheng et al., que se basa en la lisis bacteriana al utilizar solución de sacarosa al 25 %, 10 mg/ml de lisozima y 1 mg/ml de proteinasa K, a 56°C (16).

Para establecer la resistencia a meticilina, se amplificó el gen mecA, siguiendo el protocolo reportado por Tokue et al. (17). Para esta amplificación, se realizó un ciclo de denaturación a 94°C por 5 minutos, seguido de 30 ciclos a 94°C por un minuto, 52°C por un minuto y 72°C por un minuto, la extensión final se realizó a 72°C por 10 minutos, para amplificar una banda de 1334 pb del gen mecA con los cebadores MR1 y MR2 (tabla 1).

Para determinar los grupos agr I, agr II, agr III y agr IV, se amplificaron, de manera independiente, los fragmentos de 440 bp, 572 bp, 406 bp y 588 pb, respectivamente, empleando un juego de cebadores señalados en la tabla 1.

Las reacciones de PCR se realizaron de acuerdo con el protocolo establecido por Azimian et al., en un volumen de 50 μl de una mezcla de reacción compuesta por MgCl₂ 25 mM, 200 μM de los cuatro dNTP’s, 0,5 U de Taq DNA polimerasa (Invitrogen®), 10 pmol de cada cebador y 5 μl de solución de ADN en un termociclador GeneAmp PCR System 2400® (18). Como control positivo, se empleó la cepa ATCC 25923 de S. aureus y el control negativo, la cepa ATCC 25922 de Eschericchia coli. La reacción de amplificación se llevó a cabo al realizar un ciclo de denaturación a 94°C por 5 minutos, seguido de 30 ciclos a 94°C por un minuto, 55°C por 45 segundos y 72°C por un minuto, y una extensión final a 72°C por 10 minutos.

Análisis estadísticos

La unidad de análisis fue el aislado bacteriano obtenido del hisopado nasal, del cual se registraron las características microbiológicas y moleculares y se relacionaron con las características sociodemográficas de los portadores, como el género y semestre académico. Las variables microbiológicas fueron la presencia de S. aureus y el grado de sensibilidad o resistencia a cada antibiótico evaluado, categorizadas en diferentes grados así: resistencia (a), sensibilidad intermedia (b) y sensibilidad (c), de acuerdo con las recomendaciones del CLSI (14). Las variables moleculares fueron presencia de los genes mecA, y las variantes del gen agr. Se construyó una base de datos con las variables de interés, empleando el programa ExcelTM.

En el grupo de colonizados por S. aureus se realizó un análisis de asociación entre las distintas variables, como el fenotipo de resistencia a los diferentes antibióticos, la presencia del gen mecA y la variante genética de agr, teniendo en cuenta la sala donde labora el personal de salud. Se determinó la prevalencia de las diferentes variantes del gen agr en los fenotipos SARM y S. aureus sensible a meticilina (SASM).

La significancia en la frecuencia de las variables entre los grupos establecidos fue determinada por análisis estadístico, empleando la prueba de chi-cuadrado. La significancia estadística fue asignada para valores de p<0,05, considerando un nivel de confianza del 95 % (alfa) y un error (beta) de 5 %. Los análisis estadísticos se realizaron empleando el paquete estadístico (SPSS versión 20.0, SPSS, Inc., Chicago, IL, USA).

Resultados

Las especies del género Staphylococcus colonizaron a 28 trabajadores (93,3 %) que se encontraban rotando en las tres salas evaluadas, 26 de ellos (86,7 %) presentaron colonización nasal y 8 trabajadores (26,7 %) estuvieron colonizados en piel.

Un total de 11 aislamientos (18,3 %) de S. aureus fueron obtenidos del personal de salud, 8 aislamientos de piel (26,7 %) y 3 aislamientos de colonización nasal (10 %); 8 de los trabajadores colonizados por S. aureus fueron mujeres, sin representar un valor estadísticamente significativo (p>0,05) (tabla 2).

En el caso de los aislamientos de Staphylococcus coagulasa negativo (SCN), 26 aislamientos (43,3 %) fueron obtenidos del personal de salud, 21 trabajadores fueron portadores nasales y cinco portadores asintomáticos en piel. Tres de estos individuos presentaron simultáneamente colonización nasal y en piel. La distribución de estos aislamientos entre los trabajadores del hospital no fue significativa (p>0,05) (tabla 2).

El personal de salud que se encontraba en la sala de cirugía presentó el mayor número de personas colonizadas por S. aureus (20 %; OR = 2,077; P>0,05) (tabla 3). Igualmente, los aislamientos de SCN se encontraron en mayor frecuencia en esta sala (53,3 %; OR = 2,000; P>0,05) y se presentaron con mayor frecuencia en mujeres (90 % frente a 20 %; OR = 6,00, y P = 0,053) (tabla 2).

Análisis fenotípico de los aislamientos de S. aureus

Todos los aislamientos de S. aureus que colonizaron al personal de salud presentaron resistencia a la penicilina, el 27,3 % de ellos presentaron resistencia a la cefoxitina, el 54,5 % a la gentamicina, el 63,6 % a la clindamicina, el 54,5 % al cloranfenicol, el 72,7 % a la eritromicina y el 63,6 % al ciprofloxacina. Los aislamientos de S. aureus con resistencia a oxacilina (saro) correspondieron al 27,3 % (tabla 4).

Asimismo, cuatro aislamientos (36,4 %) presentaron resistencia a cefotaxima y/o oxacilina, de acuerdo con este criterio, este fenotipo es sugerente de SARM. Los aislamientos SARM presentaron resistencia simultánea a casi todos los antibióticos, lo que los hace sugerentes a un SARM de origen hospitalario (SARM-AH), dos aislamientos se presentaron en cirugía y dos en la sala de recuperación.

Basado en el perfil de sensibilidad a los antibióticos, se determinaron cuatro (4) perfiles denominados antibiotipos. El antibiotipo 1 está representado por aislamientos con resistencia a los antibióticos evaluados, excepto a oxacilina o eritromicina y se encontró en dos trabajadores de las salas de cirugía y recuperación.

El antibiotipo 2, con sensibilidad únicamente a dos antibióticos, se presentó en los aislamientos de tres trabajadores, dos de ellos de la sala de cirugía y uno de la sala de recuperación. El antibiotipo 3, con resistencia simultánea a cinco antibióticos, se detectó en los aislamientos de dos trabajadores de las salas de cirugía y recuperación.

Los aislamientos del antibiotipo 4 presentaron resistencia simultánea a la penicilina, eritromicina y tetraciclina, y se detectó solo en los trabajadores que laboraban en la sala de cirugía (tabla 4).

Análisis molecular de los aislamientos de S. aureus

La detección molecular de la resistencia a meticilina se halló mediante la amplificación del gen mecA, en este caso, en los cuatro aislamientos de S. aureus que fueron considerados fenotípicamente SARM. Los aislamientos SARM se encontraron en el personal de salud que labora en las salas de cirugía y de recuperación (figura 1)

Caracterización de los grupos agr

La amplificación del gen agr permitió identificar dos grupos agr entre los aislamientos de S. aureus que se encontraban colonizando al personal de salud. El grupo agr I se determinó en los aislamientos de sasm y el grupo agr II se presentó en los cuatros aislamientos SARM.

Discusión

Los portadores nasales de S. aureus del personal de salud tienen gran relevancia en la transmisión del microorganismo en los hospitales; en muchos casos, se ha determinado que la colonización nasal de trabajadores de la salud y pacientes normalmente precede a la infección intrahospitalaria por esta bacteria (9, 10). En este estudio, se detectó el S. aureus en el personal de salud en el 26,7 % de los casos. Estos resultados son coherentes con los obtenidos en otras ciudades de Colombia, con reportes de hasta un 72 % de colonización y en países de Asia con reportes entre 27 % al 37 % (19, 20, 21, 22, 23). Sin embargo, la prevalencia reportada en países de América Latina es más baja, con valores que oscilan entre el 12 % y 17,1 % (24, 25).

Por otra parte, la colonización por SARM en el personal de salud encontrada en este estudio (36,4 %) fue más alta que la registrada en países de Asia y América Latina (21, 22, 23, 24, 25, 26).

En los Estados Unidos, para el año 1975, se reportaba una prevalencia del 2,4 %, en el personal de salud, la cual ascendió a un 29 % para el año 1991 (27). Sin embargo, en 2004, se estimó que menos del 6 % del personal de salud estaba colonizado (27, 28). Esta disminución reportada estuvo dada por la intensificación en el empleo de medidas de control, como el lavado de manos y el uso de barreras de contención. Esta medida debe ser aplicada de forma rigurosa para disminuir el aumento en la colonización bacteriana en los hospitales de la región.

El análisis de la prueba de sensibilidad a los antibióticos en los aislamientos SARM evidenció resistencia simultánea a eritromicina, clindamicina, ciprofloxacina y gentamicina, fenotipo compatible con cepas de origen hospitalario. Esta característica también la encontraron Olarte et al. en un estudio realizado en hospitales de Bogotá en el año 2010, donde determinó que los aislamientos SARM eran compatibles con el clon chileno (29). Este clon solo se encuentra entre los aislamientos hospitalarios (SARM-AH). En este sentido, el análisis molecular del locus agr, en los cuatro aislamientos de SARM detectados en este estudio, evidencia que pertenecen al grupo agr II, este grupo es compatible con aislamientos de origen nosocomial, lo que confirma los hallazgos microbiológicos (18).

Es importante destacar la resistencia a clindamicina entre los aislamientos SASM. Esta es una característica que se ha hecho notable desde finales del año 2000 con el incremento de S. aureus resistente a meticilina asociado con la comunidad (SARM-AC). Se ha establecido que la presencia de plásmido pUSA300 (clon USA300) en aislamientos obtenidos en usa es la responsable de la resistencia a clindamicina (30). En este estudio, todos los aislamientos SASM se ubicaron en el grupo agr I, genotipo compatible con un origen comunitario. Los resultados están acordes con la idea de que los aislamientos SASM están estrechamente relacionados con el clon USA300 que circula en Colombia (31, 32).

Escobar et al., establecen que la diseminación del SASM entre portadores asintomáticos es un factor importante para el establecimiento del SARM comunitario en nuestro país (clon usa 300) (33). El clon USA300 tiene un alto poder de diseminación y, además, ha demostrado ser altamente virulento con capacidad de ocasionar infecciones más agresivas, favorecidas, quizá, por su origen, a partir de aislamientos SASM que se encuentran en portadores asintomáticos.

Es importante considerar la colonización por SCN en el personal de salud, porque, a pesar de que varias de estas especies hacen parte de la flora normal, son consideradas potenciales patógenos humanos relacionadas con infecciones de pacientes con enfermedades de base y en los que reciben terapias de inmunosupresión, además, se ha determinado capacidad de producir infecciones superficiales y profundas en humanos sanos (34).

Conclusiones

El presente estudio demostró la presencia de S. aureus en las fosas nasales y la piel del personal de salud. Estas cepas son fenotípicamente diversas (4 antibiotipos) y algunas de ellas son portadoras del gen mecA. Esta característica es compatible con los clones comunitarios, que son altamente diversos con una gran capacidad de diseminación en la comunidad. Esta ventaja probablemente le permita dominar sobre los clones hospitalarios. La condición de portador asintomático es un factor de riesgo para desarrollar infecciones adquiridas en el hospital. La constante movilidad del personal de salud entre las salas del mismo hospital y, probablemente, entre hospitales, plantea la necesidad de generar estrategias de prevención de diseminación de SARM y SASM de forma institucional y en red.

Agradecimientos

A la Dirección General de Investigación (DGI) de la Universidad Santiago de Cali, por el apoyo económico para llevar a cabo este estudio, a Bellazmin Arenas, directora del Centro de Investigación y Estudios de la Facultad de Salud (CEIS), por su apoyo.

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Información adicional

Para citar este artículo: Arteaga-Delgado LC, Espinosa-López Y, Chávez-Vivas M. Prevalencia de Staphylococcus aureus que coloniza el personal de salud de un hospital de la ciudad de Cali. Rev Cienc Salud. 2016;14(1):9-19. doi: doi.org/10.12804/revsalud14.01.2016.01